Evolution neutre constructive

L'évolution neutre constructive (CNE) est une théorie qui cherche à expliquer comment des systèmes complexes peuvent évoluer par des transitions neutres et se propager dans une population par fixation aléatoire ( dérive génétique ). L'évolution neutre constructive est un concurrent des explications adaptationnistes de l'émergence de traits complexes et des hypothèses postulant qu'un trait complexe est apparu en réponse à un développement délétère dans un organisme. L'évolution neutre constructive conduit souvent à une complexité irréversible ou « irrémédiable » et produit des systèmes qui, au lieu d'être finement adaptés pour effectuer une tâche, représentent une complexité excessive qui a été décrite avec des termes tels que « bureaucratie incontrôlable » ou même une « machine de Rube Goldberg ».

Les bases du concept de CNE ont été posées par deux articles dans les années 1990, bien qu'il ait été proposé explicitement pour la première fois par Arlin Stoltzfus en 1999. Les premières propositions concernant le rôle de CNE concernaient les origines évolutives de machines macromoléculaires complexes telles que le spliceosome , la machinerie d'édition de l'ARN , les protéines ribosomiques surnuméraires , les chaperons , etc. Depuis lors et en tant que tendance émergente des études sur l'évolution moléculaire , la CNE a été appliquée à des caractéristiques plus larges de la biologie et de l'histoire évolutive , y compris certains modèles d' eucaryogenèse , l'émergence d'une interdépendance complexe dans les communautés microbiennes et la formation de novo d'éléments fonctionnels à partir de transcriptions non fonctionnelles d' ADN poubelle . Plusieurs approches proposent une combinaison de contributions neutres et adaptatives dans les origines évolutives de divers traits.

De nombreux biologistes évolutionnistes postulent que l'hypothèse CNE doit être l' hypothèse nulle pour expliquer l'émergence de systèmes complexes afin d'éviter de supposer qu'un trait est apparu pour un bénéfice adaptatif. Un trait peut être apparu de manière neutre, même s'il a ensuite été coopté pour une autre fonction. Cette approche souligne la nécessité de démonstrations rigoureuses d'explications adaptatives lors de la description de l'émergence des traits. Cela permet d'éviter le « sophisme adaptationniste » qui suppose que tous les traits émergent parce qu'ils sont favorisés de manière adaptative par la sélection naturelle .

D'un point de vue conceptuel, il existe deux composants A et B (par exemple deux protéines) qui interagissent l'un avec l'autre. A, qui remplit une fonction pour le système, ne dépend pas de son interaction avec B pour sa fonctionnalité, et l'interaction elle-même peut être apparue de manière aléatoire chez un individu avec la capacité de disparaître sans effet sur la forme physique de A. Cette interaction présente mais actuellement inutile est donc appelée une « capacité excédentaire » du système. Une mutation peut alors se produire, compromettant la capacité de A à remplir sa fonction de manière indépendante. Cependant, l'interaction A:B qui a déjà émergé maintient la capacité de A à remplir sa fonction initiale. Par conséquent, l'émergence de l'interaction A:B « présupprime » la nature délétère de la mutation, ce qui en fait un changement neutre dans le génome capable de se propager dans la population par dérive génétique aléatoire. Par conséquent, A a acquis une dépendance à son interaction avec B. Dans ce cas, la perte de B ou de l'interaction A:B aurait un effet négatif sur la forme physique et donc la sélection purificatrice éliminerait les individus où cela se produit. Bien que chacune de ces étapes soit individuellement réversible (par exemple, A peut retrouver la capacité de fonctionner de manière indépendante ou l'interaction A:B peut être perdue), une séquence aléatoire de mutations tend à réduire davantage la capacité de A à fonctionner de manière indépendante et une marche aléatoire à travers l'espace de dépendance peut très bien aboutir à une configuration dans laquelle un retour à l'indépendance fonctionnelle de A est beaucoup trop improbable, faisant de la CNE un processus unidirectionnel ou de type « cliquet ».

Les modèles CNE de complexification systématique peuvent s'appuyer de manière cruciale sur un biais systématique dans la génération de variation. Ceci est expliqué par rapport à l'ensemble original de modèles CNE comme suit :

Dans les cas de brouillage de gènes et de pan-édition d'ARN, ainsi que dans la fragmentation des introns, l'état initial du système (débrouillé, non édité, non fragmenté) est unique ou rare par rapport à un ensemble étendu de possibilités combinatoires (brouillées, éditées, fragmentées) qui peuvent être atteintes par mutation et fixation (éventuellement neutre). Le biais systémique qui en résulte conduit à un départ de l'état initial improbable vers l'un des nombreux états alternatifs. Dans le modèle d'édition, un biais mutationnel de délétion:insertion joue un rôle subsidiaire. Dans le modèle de duplication de gènes, ainsi que dans l'explication de la perte d'auto-épissage et de l'origine des dépendances protéiques dans l'épissage, on suppose que les mutations qui réduisent l'activité, l'affinité ou la stabilité sont beaucoup plus courantes que celles qui ont l'effet inverse. La directionnalité qui en résulte consiste en ce que les gènes dupliqués subissent des réductions d'activité et que les introns perdent leur capacité d'auto-épissage, devenant dépendants des protéines disponibles ainsi que des fragments d'introns agissant en trans.

Autrement dit, certains modèles ont une composante de directionnalité à long terme qui reflète des biais de variation. Un effet génétique de la population du biais dans le processus d'introduction, qui apparaissait comme une théorie verbale dans la proposition initiale de CNE , a été plus tard articulé et démontré formellement (voir Biais dans l'introduction de la variation ). Ce type d'effet ne nécessite pas d'évolution neutre, ce qui donne du crédit à la suggestion selon laquelle les composantes des modèles CNE peuvent être considérées dans une théorie générale de la complexification non spécifiquement liée à la neutralité.

Un cas de CNE est la sous-fonctionnalisation . Le concept de sous-fonctionnalisation est qu'un gène original (ancestral) donne naissance à deux copies paralogues de ce gène, où chaque copie ne peut exécuter qu'une partie de la fonction (ou sous-fonction) du gène original. Tout d'abord, un gène subit un événement de duplication génique . Cet événement produit une nouvelle copie du même gène appelée paralogue. Après la duplication, des mutations délétères sont accumulées dans les deux copies du gène. Ces mutations peuvent compromettre la capacité du gène à produire un produit capable de compléter la fonction souhaitée, ou elles peuvent entraîner la perte totale de l'une de ses fonctions par le produit. Dans le premier scénario, la fonction souhaitée peut toujours être exécutée car les deux copies du gène ensemble (au lieu d'en avoir une seule) peuvent toujours produire suffisamment de produit pour la tâche. L'organisme dépend désormais de la présence de deux copies de ce gène qui sont toutes deux des versions légèrement dégénérées de leur ancêtre. Dans le deuxième scénario, les gènes peuvent subir des mutations où ils perdent des fonctions complémentaires. Autrement dit, une protéine peut perdre seulement une de ses deux fonctions tandis que l'autre protéine ne perd que l'autre de ses deux fonctions. Dans ce cas, les deux gènes n'exécutent plus que les sous-fonctions individuelles du gène d'origine, et l'organisme est dépendant de la présence de chaque gène pour exécuter chaque sous-fonction individuelle.

Les paralogues qui interagissent fonctionnellement pour maintenir la fonction ancestrale peuvent être appelés « hétéromères paralogues ». Une étude à haut débit a confirmé que l'augmentation de telles interactions entre protéines paralogues comme l'un des destins possibles à long terme des paralogues était fréquente chez la levure , et la même étude a en outre révélé que les hétéromères paralogues représentaient des réseaux d'interaction protéine-protéine (PPI) eucaryotes. Un mécanisme spécifique de l'évolution des hétéromères paralogues est la duplication d'une protéine ancestrale interagissant avec d'autres copies d'elle-même (homomères). Pour examiner le rôle de ce processus dans les origines des hétéromères paralogues, il a été découvert que les ohnologues (paralogues issus de duplications du génome entier) qui forment des hétéromères paralogues chez Saccharomyces cerevisiae (levure bourgeonnante) sont plus susceptibles d'avoir des orthologues homomériques que les ohnologues chez Schizosaccharomyces pombe . Des modèles similaires ont été trouvés dans les réseaux PPI des humains et de la plante modèle Arabidopsis thaliana .

Pour identifier de manière positive les caractéristiques qui ont évolué par CNE, plusieurs approches sont possibles. L'idée de base de CNE est que les caractéristiques qui ont évolué par CNE sont complexes mais n'offrent pas d'avantage en termes de fitness par rapport à leurs ancêtres plus simples. C'est-à-dire qu'une complexification inutile s'est produite. Dans certains cas, la phylogénie peut être utilisée pour inspecter les versions ancestrales des systèmes et voir si ces versions ancestrales étaient plus simples et, si elles l'étaient, si l'augmentation de la complexité s'accompagnait d'un avantage en termes de fitness (c'est-à-dire qu'elle agissait comme une adaptation). Bien qu'il ne soit pas simple d'identifier le degré d'adaptation de l'émergence d'une caractéristique complexe, certaines méthodes sont disponibles. Si le système le plus complexe a les mêmes effets en aval dans sa voie biochimique que le système ancestral et plus simple, cela suggère que la complexification n'a pas entraîné d'augmentation de fitness. Cette approche est plus simple lors de l'analyse de traits complexes qui ont évolué plus récemment et sont taxonomiquement restreints à quelques lignées car « les caractéristiques dérivées peuvent être plus facilement comparées à leurs sœurs et ancêtres inférés ». L'approche « standard » pour identifier les cas de CNE implique une expérimentation directe, où les versions ancestrales des gènes et des systèmes sont reconstruites et leurs propriétés directement identifiées. Le premier exemple de cela impliquait l'analyse des composants d'une pompe à protons V-ATPase dans les lignées fongiques.

Les systèmes d'édition d'ARN ont des distributions phylogénétiques inégales, ce qui indique qu'ils sont des traits dérivés. L'édition d'ARN est nécessaire lorsqu'un génome (le plus souvent celui des mitochondries) doit avoir son ARNm édité par diverses substitutions, suppressions et insertions avant la traduction. Les molécules d'ARN guide dérivées de brins semi-circulaires séparés d'ADN fournissent la séquence correcte pour que le complexe d'édition d'ARN effectue les modifications correspondantes. Le complexe d'édition d'ARN chez Kinetoplastida peut comprendre plus de 70 protéines dans certaines lignées taxonomiquement restreintes et assurer des milliers de modifications. Un autre cas taxonomiquement restreint d'une forme différente de système d'édition d'ARN se trouve chez les plantes terrestres. Chez les kinétoplastides, l'édition d'ARN implique l'ajout de milliers de nucléotides et la suppression de plusieurs centaines. Cependant, la nécessité de ce système très complexe est discutable. La grande majorité des organismes ne dépendent pas des systèmes d’édition d’ARN, et dans ceux qui en disposent, la nécessité de ces derniers n’est pas évidente, car la solution optimale serait que la séquence d’ADN ne contienne pas les nucléotides erronés (ou manquants) à plusieurs milliers de sites pour commencer. De plus, il est difficile d’affirmer que le système d’édition d’ARN n’est apparu qu’en réponse et pour corriger un génome défectueux à ce point, car un tel génome aurait été très délétère pour l’hôte et éliminé par sélection purificatrice (négative) pour commencer. Cependant, un scénario dans lequel un système d’édition d’ARN primitif est apparu gratuitement avant l’introduction d’erreurs dans le génome est plus parcimonieux. Une fois le système d’édition d’ARN apparu, le génome mitochondrial d’origine serait capable de tolérer des substitutions, des suppressions et des ajouts auparavant délétères sans effet sur la forme physique. Une fois qu’un nombre suffisant de ces mutations délétères se sont produites, l’organisme aurait à ce stade développé une dépendance au système d’édition d’ARN pour corriger fidèlement toute séquence inexacte.

Peu de biologistes évolutionnistes croient que la propagation initiale d’introns à travers un génome et au sein d’une variété de gènes aurait pu fonctionner comme un avantage évolutif pour l’organisme en question. Au contraire, la propagation d’un intron dans un gène dans un organisme sans épissosome serait délétère, et la sélection purificatrice éliminerait les individus dans lesquels cela se produit. Cependant, si un épissosome primitif émergeait avant la propagation d’introns dans le génome d’un hôte, la propagation ultérieure d’introns ne serait pas délétère car l’épissosome serait capable d’épisser les introns et permettrait ainsi à la cellule de traduire avec précision le transcrit d’ARN messager en une protéine fonctionnelle. On pense que les cinq petits ARN nucléaires (snRNA) qui agissent pour séparer les introns des gènes proviennent des introns du groupe II . Il se peut donc que ces introns du groupe II se soient d'abord propagés et fragmentés en « cinq morceaux faciles » dans un hôte où ils ont formé de petits précurseurs trans-agissants pour les cinq principaux ARNs modernes utilisés dans l'épissage. Ces précurseurs avaient la capacité de séparer d'autres introns au sein d'une séquence génétique, ce qui a ensuite permis aux introns de se propager dans les gènes sans effet délétère.

Au cours de l'évolution, de nombreuses communautés microbiennes sont apparues là où les espèces individuelles ne sont pas autosuffisantes et nécessitent la présence mutualiste d'autres microbes pour générer des nutriments essentiels pour elles. Ces microbes dépendants ont subi une « perte génétique adaptative » face à la capacité de dériver des nutriments complexes spécifiques de leur environnement au lieu d'avoir à les synthétiser directement. Pour cette raison, de nombreux microbes ont développé des besoins nutritionnels complexes qui ont empêché leur culture en laboratoire. Cet état de forte dépendance de nombreux microbes vis-à-vis d'autres organismes est similaire à la façon dont les parasites subissent une simplification significative lorsqu'une grande variété de leurs besoins nutritionnels est disponible auprès de leurs hôtes. J. Jeffrey Morris et ses coauteurs ont expliqué cela par l'« hypothèse de la reine noire ». En contrepartie, W. Ford Doolittle et TDP Brunet ont proposé l'« hypothèse de la reine grise » pour expliquer l'émergence de ces communautés avec CNE. Initialement, la perte de gènes nécessaires à la synthèse de nutriments importants serait préjudiciable à l'organisme et donc éliminée. Cependant, en présence d'autres espèces chez lesquelles ces nutriments sont disponibles gratuitement, les mutations qui dégénèrent les gènes responsables de la synthèse des nutriments importants ne sont plus délétères car ces nutriments peuvent simplement être importés de l'environnement. Il existe donc une « présuppression » de la nature délétère de ces mutations. Comme ces mutations ne sont plus délétères, les mutations délétères dans ces gènes s'accumulent librement et rendent ces organismes désormais dépendants de la présence de microbes complémentaires pour répondre à leurs besoins nutritionnels. Cette simplification des espèces microbiennes individuelles dans une communauté donne lieu à une plus grande complexité et interdépendance au niveau de la communauté.

L'hypothèse CNE a également été avancée comme hypothèse nulle pour expliquer les structures complexes, et les explications adaptationnistes de l'émergence de la complexité doivent donc être rigoureusement testées au cas par cas par rapport à cette hypothèse nulle avant d'être acceptées. Les raisons pour lesquelles l'hypothèse CNE est considérée comme nulle incluent le fait qu'elle ne présuppose pas que les changements ont offert un avantage adaptatif à l'hôte ou qu'ils ont été sélectionnés de manière directionnelle, tout en maintenant l'importance de démonstrations plus rigoureuses de l'adaptation lorsqu'elle est invoquée afin d'éviter les défauts excessifs de l'adaptationnisme critiqués par Gould et Lewontin.

Eugene Koonin a soutenu que pour que la biologie évolutionniste soit une science strictement « dure » avec un noyau théorique solide, des hypothèses nulles doivent être incorporées et des alternatives doivent falsifier le modèle nul avant d'être acceptées. Sinon, des histoires adaptatives « juste comme ça » peuvent être avancées pour expliquer n'importe quel trait ou caractéristique. Pour Koonin et d'autres, l'évolution neutre constructive joue le rôle de cette hypothèse nulle.